Journal of Reproduction & Infertility

Journal of Reproduction & Infertility

The role of endometrial thickness on intracytoplasmic sperm injection outcomes

Authors
Marzieh Mehrafza 1
Masoumeh Asgharnia 2
Abtin Heidarzadeh 3
Mona Oudi 4
Azar Rezasefat 5
Ahmad Hossaini 6
1 Department of Gynecology & Midwifery, Faculty of Medicine, Guilan University of Medical Sciences, Rasht, Iran
2 Department of Gynecology & Midwifery, Islamic Azad University- Rasht Branch, Rasht, Iran
3 Department of Community Medicine and Biostatistics, Faculty of Medicine, Guilan University of Medical Sciences, Rasht, Iran
4 Research Unit, Mehr Infertility Institute, Rasht, Iran
5 Internal Medicine Ward, Heshmat Hospital, Rasht, Iran
6 Department of Molecular Cell Biology, Faculty of Medicine, Shahid Beheshti University of Medical Sciences, Tehran, Iran; Mehr Infertility Institute, Tehran, Iran
Abstract
Introduction: Transvaginal sonography is used to monitor the response to ovulation induction, to guide transvaginal collection of oocytes and subsequently guide transcervical transfer of embryos to the uterus. Three-dimensional sonography may be used in any of these areas but it has largely been applied as a tool for the evaluation of ovarian response to treatment and as a determinant of endometrial receptivity. Despite the widespread use of high-resolution ultrasonography, the clinical significance of differences in endomet-rial thickness and pattern has remained controversial and its predictive role in determining the outcomes of intracytoplasmic sperm injections (ICSI) has not been established yet. The aim of this study was to evaluate the role of endometrial thickness on ICSI success rates. Materials & Methods: In this cross-sectional study we evaluated the predictive values of endometrial thickness in infertile couples who referred to Mehr Infertility Institute during 2005-2006 for ICSI. After preliminary studies, including hormonal tests, sonography, hysterosalpingography, etc, women with uterine disorders such as myomas, Asherman's syndrome, etc, were excluded but couples with tubal, ovulatory and male factor infertilities and also those with unexplained etiologies of infertility were included in the study. Endometrial thickness was measured from the echogenic interface of the endometrial-myometrium junction in transverse fundal sections by intravaginal sonography on the day of hCG injections. All patients were put on the long protocol for controlled ovarian hyperstimulation (COH) and those who had a triple-line pattern in endometrium and a thickness of 6 mm were included in the study. The following variables were evalu-ated as potential confounders: age of the cases, duration of infertility, causes of infertility, embryo quality and number of human menopausal gonadotropin (hMG) injections used for COH. In an effort to determine the factors affecting ICSI success rates, multivariate analysis was performed based on logistic regression. Receiver operating characteristic (ROC) curve analysis was used to determine the cut-off point. An alpha error of 0.05). Conclusion: Endometrial thickness 6mm on the day of hCG administration does not have any value in predicting ICSI outcomes. Further studies are needed to provide an answer to this contradictory opinion about the role of endometrial thickness during ICSI-ET treatment cycles.
Keywords
COH
Endometrial Thickness
ICSI
Infertility
Pregnancy rate
Sonography

زمینه و هدف

امروزه عمده‌ترین مانع در درمان ناباروری کاهش میزان لانه‌گزینی جنین در سیکل‌های درمان ناباروری با وجود داشتن جنین‌های با کیفیت خوب است؛

به‌ طوریکه درصد لانه‌گزینی جنین 15% گزارش شده است (1). دلیل کم بودن درصد لانه‌گزینی نامشخص تقریباً نامعلوم است (4-2). میزان موفقیت لقاح خارج رحمی نه تنها به کیفیت تخمک و اسپرم وابسته است؛ بلکه به پذیرش اندومتر نیز مربوط می‌باشد (5). لذا تلاش جهت تعیین عوامل پیشگویی کننده موفقیت IVF با استفاده از روش‌های تشخیصی غیرتهاجمی رحمی مورد بررسی قرار گرفته است (7،6). سونوگرافی دو بعدی و داپلر یکی از روش‌های بالینی مناسب جهت ارزیابی، مورفولوژی، ساختار و کارکرد اندومتر است که اطلاعات خوبی در مورد پیش آگهی، لانه‌گزینی جنین در اختیار درمانگر قرار می‌دهد و در سنجش پذیرش لانه‌گزینی جنین در برنامه‌های درمانی IVF معتبر است (12-8). با وجود ارزش پیشگویی‌کننده پارامترهای مورفولوژیک، اختلاف بالینی قابل توجهی در قبول یا رد تأثیر ضخامت اندومتر بر موفقیت درمان وجود دارد و در بررسی متون ارتباط مستقیمی بین ضخامت اندومتر و پیامد درمان گزارش نشده است (16-13).

بررسی‌های متعدد، وجود ارتباط آماری معنی‌داری بین درجه رشد اندومتر و احتمال لانه‌گزینی جنین را نشان داده‌اند. Dicky و همکاران عنوان کردند که ضخامت اندومتر بر میزان لقاح و استمرار بارداری در IVF تأثیر می‌گذارد. در بررسی آنها هیچ مورد بارداری در ضخامت کمتر از mm6 دیده نشده بود و در ضخامت بیش از mm9 میزان بارداری 6/12% و در ضخامت mm 8-6 میزان بارداری 9/6% گزارش شده بود (8).

Schild و همکاران به بررسی ضخامت اندومتر در روز برداشت تخمک در بیماران تحت عمل IVF پرداختند. نتایج بررسی آنها نشان داد ارتباط آماری معنی‌داری بین نتایج مثبت بارداری و عدم بارداری برحسب ضخامت اندومتر وجود ندارد (2). Turnbull و همکاران نیز این یافته را تأیید کرده‌اند و اعلام نموده‌اند که ضخامت اندومتر و الگوی آن نقشی در موفقیت پیامد بارداری ندارد (17). Yaman و همکاران نیز در بررسی دیگری عنوان کردند که ضخامت اندومتر در زنان باردار و غیرباردار یکسان و در حدود mm2±11 می‌باشد. آنها اعلام نمودند که ضخامت اندومتر کمتر از mm5 ارزش پیشگویی‌کننده منفی در تعیین پیامد بارداری دارد (1). در مقابل، برخی دیگر از مطالعات، ارتباط معنی‌داری بین این عوامل را نشان نداد‌ه‌اند (20-18).

اختلاف نتایج می‌تواند ناشی از عدم هماهنگی در روش تحریک تخمک‌گذاری و تفاوت در ارزیابی ضخامت اندومتر در روزهای مختلف سیکل باشد (21-4). ولی آنچه مسلم است عدم توافق نظر در مورد ارزش تشخیصی ضخامت اندومتر به دنبال انتقال جنین است. لذا هدف از این مطالعه بررسی نقش ضخامت اندومتر، با حذف اثر عوامل مخدوش کننده، بر موفقیت ICSI می‌باشد.

روش بررسی

بررسی حاضر مقطعی‌ـ تحلیلی بود و پرونده بیمارانی که از فروردین 1383 تا بهمن 1384به موسسه درمان ناباروری مهر مراجعه‌نموده بودند و تحت عمل ICSI قرار گرفته بودند، مورد بررسی قرار گرفت. در طی مدت مطالعه 528 زوج نابارور با ناباروری اولیه یا ثانویه دارای اندیکاسیون انجام ICSI ارزیابی شدند. نتایج ICSI فقط محدود به یک سیکل درمانی برای هر بیمار بود. پس از ارزیابی اولیه شامل آزمایشات بیوشیمیایی و هورمونی، سونوگرافی، هیسترو-سالپینگوگرافی و ... زنان دارای مشکل رحمی مثل وجود فیبروم و سپتوم داخل رحمی از بررسی حذف و زوجین با علت ناباروری مردانه، زنانه، توأم و نامعلوم وارد مطالعه شدند.

تحریک تخمک‌گذاری با آگونیست GnRH در روز 21 قاعدگی در سیکل قبل از تحریک تخمک‌گذاری و سپس تزریق hMG (دارو پخش، ایران) در روز سوم قاعدگی بعدی انجام گرفت. زمانیکه حداقل 2 فولیکول به قطر mm18 می‌رسید، IU10000 از هورمون hCG (Pergonal, Organon, Holland) برای بیماران تجویز می‌شد. برداشت تخمک 39-36 ساعت بعد تحت بیهوشی عمومی سبک با کمک سونوگرافی واژینال انجام گرفت. برداشت اسپرم با روش انزال طبیعی، آسپیراسیون اسپرم از اپیدیدم (PESA) و یا برداشت اسپرم از بیضه (TESE) در روز برداشت تخمک انجام گرفت (20). ICSI با تخمک‌های برداشت شده بالغ (متافاز II) انجام شد. جنینها بر حسب منظم و مساوی بودن اندازة بلاستومرها و نیز وجود و عدم وجود فراگمانتاسیون به سه گروه A,B,C تقسیم شدند: جنین‌های دارای بلاستومرهای منظم و مساوی و فاقد فراگمانتاسیون در گروه A، جنین‌های دارای بلاستومرهای منظم و مساوی ولی دارای مقادیر کمی از فراگمانتاسیون در گروه B و جنین‌های فاقد بلاستومرهای منظم و دارای مقادیر زیادی فراگمانتاسیون در گروه C تقسیم شدند.

ارزیابی لقاح با مشاهده دو پرونوکلئوس (2PN)، 18-16 ساعت بعد از ICSI بود. در صورت وجود تقسیم سلولی طبیعی جنین در طی 72-48 ساعت بعد از ICSI، انتقال جنین به رحم انجام شد (24). در روز تزریق hCG سونوگرافی واژینال با ترانسدیوسر MH5 انجام شـد (25). ضخامـت انـدومتـر در محل تلاقی آندومتر و میومتر در مقطع عرضی رحم بررسی شد.

بیماران با ضخامت اندومتر مساوی یا بیش از mm6 و الگوی سه خطی وارد مطالعه شدند. بارداری بیوشیمیایی بر حسب مثبت شدن نتیجه تست -hCG سرم، 14 روز بعد از انتقال جنین به رحم مادر و میزان بارداری بالینی (PR) با مشاهده ساک حاملگی و جنین زنده در هفته ششم بارداری در بررسی سونوگرافی تعیین گردید.

پس از تکمیل داده‌ها تجزیه و تحلیل نهایی با استفاده از نرم‌افزار آماری (Version 10) SPSS و با بهره‌گیری از آزمون‌های t و2 انجام گرفت. متغیرهای مستقل به دلیل احتمال تأثیرشان بر پیامد ICSI به عنوان عوامل مخدوش کننده پیامد شامل سن زن، مدت ناباروری، علت ناباروری، کیفیت جنین و تعداد آمپول‌های تجویز شده برای تحریک تخمک‌گذاری انتخاب شدند. از مدل رگرسیون لجستیک چندگانه با دامنه اطمینان 95% جهت تعیین عوامل مؤثر در موفقیت درمان ICSI استفاده شد. منحنی ROC جهت بررسی حساسیت و ویژگی در ضخامت‌های مختلف اندومتر و تعیین نقطه برش جهت تصمیم‌گیری رسم گردید. خطای  کمتر از 05/0 به عنوان سطح معنی‌داری تعیین گردید.

نتایج

در این مطالعه بارداری بالینی در 192 نفر از 528 بیمار (4/36%) گزارش گردید. تعداد سقط و تولد زنده نیز به ترتیب 44 (3/8%) و 148 (28%) اعلام شد. 444 (1/48%) نفر دارای ناباروری اولیه و 84 نفر (9/15%) ناباروری ثانویه داشتند. میانگین سنی و طول مدت ناباروری در زنان مورد پژوهش به ترتیب 1/63/31 و 4/56/7 سال اعلام گردید.

بررسی منبع برداشت اسپرم نشان داد که 486 نفر دارای (92%) اسپرم انزالی بوده و در 36 نفر (8/6%) برداشت اسپرم از بیضه و در 6 نفر (1/1%) با آسپیراسیون اسپرم از اپیدیدیم صورت گرفته است.

توزیع فراوانی علت ناباروری نشان داد، عامل مردانه 288 نفر (5/54%)، زنانه 149 نفر (2/28%)، توأم 66 نفر (5/12%) و نامعلوم 25 نفر (7/4%) بود.

بررسی کیفیت جنین به تفکیک شامل جنین A در 427 مورد (9/80%)، جنین B در 80 مورد (2/15) و جنین C در 18 نفر (4/3%) مشاهده شد. به طور کلی از 1830 تخمک به دست آمده، (5/78%) 1437 تخمک بالغ MII تزریق گردید. تعداد تخمک‌های لقاح یافته و تسهیم شده (9/78%) 1134 و (2/99%) 1126 و تعداد جنین منتقل شده و جایگزین شده به ترتیب (7/70%)797 و (9/13%) 111 می‌باشد. میانگین تعداد تخمک برداشت شده، تزریق شده، تسهیم شده و انتقال داده شده بر پیامد درمان ارتباط آماری معنی‌داری را نشان داد. همچنین میانگین سن زن در موفقیت ICSI ارتباط آماری معنی‌داری را نشان داد (5/5±9/29 سال در زنان باردار در برابر 3/6±2/32 سال در زنان غیرباردار) (جدول 1). نتایج نشان داد که بین طول مدت ناباروری و نتیجه ICSI ارتباط آماری معنی‌داری وجود ندارد (6/5±5/7 سال در زنان باردار در برابر 5/5± 6/7 سال در زنان غیرباردار). میانگین تعداد آمپول hMG در زنان باردار و غیرباردار به ترتیب 82/27 و 6/87/27 بود که اختلاف آماری معنی‌داری گزارش نشد. یافته‌ها نشان داد ارتباط آماری معنی‌داری بین علت ناباروری و پیامد بارداری وجود ندارد؛ اما بیشترین درصد بارداری در بیماران با علت مردانه 1/52% گزارش گردید. نتایج نشان داد بین ضخامت اندومتر و میزان بارداری ارتباط آماری معنی‌داری وجود ندارد. بررسی پیامد حاملگی برحسب منبع برداشت اسپرم نیز نشان داد که بیشترین میزان موفقیت بارداری در اسپرم به دست آمده به روش انزالی می‌باشد. با این وجود اختلاف آماری معنی‌داری گزارش نشد (جدول 2). بررسی موفقیت بارداری بر حسب کیفیت جنین ارتباط آماری معنی‌داری را نشان داد؛ به طوریکه در جنین با کیفیت A بیشترین درصد بارداری مشاهده گردید (جدول 3). برای ارزیابی اثر همزمان خصوصیت بیماران بر پیامد ICSI آزمون رگرسیون لجستیک چندگانه با دامنه اطمینان 95% انجام شد. نتایج آزمون نشان داد ضخامت اندومتر، مدت ناباروری، علت ناباروری و تعداد آمپول‌های تجویز شده برای تحریک تخمک‌گذاری بر نتیجه درمان ICSI تأثیری ندارد؛ اما بین سن زن و کیفیت جنین با پیامد ICSI ارتباط آماری معنی‌داری وجود داشت (جدول 4).

سطح زیر منحنی برابر 05/0+51/0 می‌باشد که پیشگویی کننده ضخامت اندومتر در موفقیت درمان ICSI نمی‌باشد. اما در ضخامت اندومتر mm5/10 بیشترین میزان حاملگی گزارش شد (نمودار 1).

بحث

با کاربرد روش‌های پیشرفته کمک باروری، مطالعات زیادی درباره خصوصیت سیکل‌های مختلف و پیامدهای درمانی انجام شده است. ضخامت اندومتر یکی از فاکتورهای مورد بررسی در این‌باره می‌باشد. تکثیر کافی و تغییرات ترشحی اندومتر جهت دستیابی به حاملگی ضروری است. ارزیابی سونوگرافی به دلیل سادگی روش مطلوبی برای تشخیص تغییرات اندومتر از نظر ضخامت و بافت، همچنین ارزیابی رسیده شدن فولیکولی می‌باشد. در یک مطالعه بر روی بیماران تحت عمل IVFمشخص شد ضخامت اندومتر در زنان حامله نسبت به زنان غیرحامله تحت درمان با کلومیفن سیترات و hMG بیشتر بود (28-26). Kovacs و همکاران با بررسی نقش ضخامت اندومتر در روز انتقال جنین در بیماران تحت عمل IVF دریافتند افزایش ضخامت اندومتر با افزایش میزان حاملگی همراه است (5). Dicky و همکاران عنوان نمودند زمانیکه ضخامت اندومتر حداقل mm9 باشد امکان بارداری افزایش می‌یابد؛ اما بارداری بیوشیمیایی با روش‌های کمک باروری در اندومتر با ضخامت کمتر، شایعتر است. Check و همکاران بیشترین میزان بارداری را در زنان گیرنده تخمک با اندومتر بالای mm10 گزارش نمودند (26). اما Weissman و همکاران میزان بارداری کمتری را در ضخامت اندومتر mm14 در روز تزریق hCG گزارش کردند (20). به طور خلاصه، بسیاری از نویسندگان ارتباط مثبتی بین ضخامت اندومتر mm10-6 و پیامد ICSI نشان دادند (30-29)؛ اما هنوز توافق نظری درباره نقش پیشگویی‌کننده ضخامت اندومتر در موفقیت بارداری سیکل‌های ART وجود ندارد (16). اما بررسی‌های دیگر انجام شده این یافته را تأیید نمی‌کنند و اعلام می‌نمایند ضخامت اندومتر به تنهایی نقش پیشگویی کننده بر میزان حاملگی و پیامد بارداری ندارد (33-31).

Oliveira و همکاران نیز عنوان نمودند ضخامت اندومتر در زنان باردار و غیرباردار به ترتیب mm7/1±8 و mm2±8 است که اختلاف آماری معنی‌داری را نشان نداد (19). Dietterich و همکاران ضخامت اندومتر را در روز تزریق hCG بررسی نمودند. میزان لانه‌گزینی جنین و میزان سقط در همه گروهها مشابه بود. میزان لانه‌گزینی جنین، بارداری و سقط در سیکل‌های درمانی ICSI و در ضخامت اندومتر مساوی یا کمتر از mm14 به ترتیب 9/20%، 1/43% و 8/11% در مقایسه با ضخامت اندومتر بیشتر از mm14 به ترتیب 5/25%، 3/48% و 8/13% اعلام گردید (28). Rashidi و همکاران نقش ضخامت اندومتر را در روز تزریق hCG در پیامد ICSI ارزیابی نمودند. نتایج آنها اختلاف آماری معنی‌داری از نظر ضخامت اندومتر بین زنان باردار و غیرباردار نشان نداد (mm1±1/10 در مقابل mm2±2/10) و بارداری تنها در بیماران با ضخامت اندومتر mm12-9 اتفاق افتاد که از نظر آماری معنی‌دار بود (25). Kupesic و همکاران و همچنین Shild و همکاران در بررسی‌های خود هیچ مورد بارداری در ضخامت اندومتر بالای mm15 در روز انتقال جنین یا بیشتر از mm16 در روز برداشت تخمک را گزارش نکردند (34،2).

منحنی ROC احتمال نتایج مثبت واقعی و کاذب را نشان می‌دهد. به همین دلیل بر روی محور طولی نقاط مورد نظر که منظور همان ضخامت اندومتر است تعیین شده و حساسیت و ویژگی آن جهت پیشگویی پیامد بارداری محاسبه می‌گردد. در بررسی حاضر ارتباط معنی‌داری بین ضخامت اندومتر و نتیجه ICSI مشاهده نشد؛ اما میزان بارداری در ضخامت اندومتر بالای mm5/12 افزایش یافت. نتایج منحنی ROC نیز ارتباط معنی‌داری بین ضخامت اندومتر و ICSI نشان نداد. اما ضخامت اندومتر mm5/10 بهترین پیشگویی‌کننده پیامد درمان گزارش گردید. Yaman و همکاران، همچنین Sharara و همکاران نیز نتایج مشابهی را گزارش نموده‌اند (35،11). اختلاف موجود در مطالعات مورد بررسی می‌تواند ناشی از عوامل مختلفی باشد. ارزیابی اندومتر در روز تجویز hCG، در روز برداشت تخمک و در روز انتقال جنین می‌تواند نتایج متفاوتی را به همراه داشته باشد (4،5،9،21،24،34،35). اما به نظر می‌رسد ارزیابی اندومتر در روز تزریق hCG نسبت به سایر روزهای سیکل از اهمیت بالینی بیشتری برخوردار باشد؛ زیرا اگر الگوی اندومتر مشاهده شده در این روز ایده‌آل نباشد تمهیداتی همچون به تعویق انداختن زمان تزریق hCG و ادامه تحریک تخمدان یا انجماد جنین‌های به دست آمده جهت انتقال جنین در آینده که اندومتر وضعیت بهتری داشته باشد، را می‌توان به کار گرفت. مطالعه حاضر از نظر روش انجام، مشابه بررسی Rashidi و همکاران (24) می‌باشد (استفاده از یک پروتکل جهت تحریک تخمک‌گذاری، زمان مشخص و یکسان جهت ارزیابی ضخامت اندومتر و بکارگیری سونوگرافی واژینال). با این حال میزان لانه‌گزینی جنین و بارداری در بررسی آنها کمتر از مطالعه کنونی بوده‌ است. شاید علت این اختلاف انتخاب بیماران با الگوی اندومتر دو خطی و سه خطی است در صورتیکه در بررسی حاضر تنها بیماران با الگوی اندومتر سه خطی وارد مطالعه شدند.

نتیجه‌گیری

اگرچه کیفیت جنین نقش مهمی در لانه‌گزینی جنین، شروع بارداری و تشکیل جفت دارد و سرانجام بارداری را تعیین می‌کند؛ ولی موفقیت بارداری در ICSI/IVF وابسته به عوامل دیگری نیز می‌باشد. در این مطالعه ضخامت اندومتر مساوی یا بیش از mm6 در روز تزریق hCG هیچ ارزش پیشگویی کننده‌ای در پیامد ICSI نداشت. مطالعات بیشتری جهت پاسخگویی به علـت اختـلاف و نقش ضخامت اندومتر در سیکل‌های درمانی ICSI لازم است.

تشکر و قدردانی

بدینوسیله از همکاران محترم آزمایشگاه ART و پرستاران کلینیک تخصصی موسسه درمان ناباروری مهر رشت، که در انجام این بررسی ما را یاری نمودند تشکر و قدردانی می‌شود.

  1. Yaman C., Ebner T., Sommergruber M., Polz W., Tews G. Role of three-dimensional ultrasonographic meas-urement of endometrium volume as a predictor of pregnancy outcome in an IVF-ET program: a prelimi-nary study.Fertil Steril. 2000;74(4):797-801
  2. Schild R.L., Indefrei D., Eschweiler S., Van der Ven H., Fimmers R., Hansmann M. Three-dimensional endometrial volume calculation and pregnancy rate in an in-vitro fertilization programme.Hum Reprod. 1999; 14(5):1255-8
  3. Yuval Y., Lipitz S., Dor J., Achiron R. The relation-ships between endometrial thickness, and blood flow and pregnancy rates in in-vitro fertilization. Hum Reprod. 1999;14(4):1067-71
  4. Bohrer M.K., Hock D.L., Rhoads G.G., Kemmann E. Sonographic assessment of endometrial pattern and thickness in patients treated with human menopausal gonadotropins. Fertil Steril. 1996;66(2):244-7
  5. Kovacs P., Matyas S., Boda K., Kaali S.G. The effect of endometrial thickness on IVF/ICSI outcome. Hum Reprod. 2003;18(11):2337-41
  6. Coulam C.B., Bustillo M., Soenksen D.M., Britten S. Ultrasonographic predictors of implantation after assis-ted reproduction. Fertil Steril. 1994;62(5):1004-10
  7. Bassil S.Changes in endometrial thickness, width, length and pattern in predicting pregnancy outcome during ovarian stimulation in in vitro fertilization. Ultrasound Obstet Gynecol. 2001;18(3):258-63
  8. Dickey R.P., Olar T.T., Taylor S.N., Curole D.N., Matulich E.M. Relationship of endometrial thickness and pattern to fecundity in ovulation induction cycles: effect of clomiphene citrate alone and with human menopausal gonadotropin. Fertil Steril. 1993;59(4):756 -60
  9. Dickey R.P., Olar T.T., Curole D.N., Taylor S.N., Rye P.H. Endometrial pattern and thickness associated with pregnancy outcome after Assisted Reproduction Tech-nologies. Hum Reprod. 1992;7(3):418-21
  10. Vera J.A., Arguello B., Crisosto C.A. Predictive value of endometrial pattern and thickness in the result of in vitro fertilization and embryo transfer. Rev Chil ObstetGinecol. 1995;60(3):195-8
  11. Yaman C., Ebner T., Jesacher K., Sommergruber M., Radner G., Tews G. Sonographic measurement of endometrium thickness as a predictive value for preg-nancy through IVF. Ultraschall Med. 2002;23(4):256-9
  12. Fanchin R., Righini C., Ayoubi J.M., Olivennes F., de Ziegler D., Frydman R. New look at endometrial echo-genicity: objective computer-assisted measurements predict endometrial receptivity in in-vitro fertilization-embryo transfer. Fertil Steril. 2000;74(2):274-81
  13. Leibovitz Z., Grinin V., Rabia R., Degani S., Shapiro I., Tal J., Eibschitz I., Harari O., Paltieli Y., Aharoni A., Zeevi J., Ohel G. Assessment of endometrial recap-tivity for gestation in patients undergoing in vitro ferti-lization, using endometrial thickness and the endomet-rium-myometrium relative echogenicity coefficient. Ultrasound Obstet Gynecol. 1999;14(3):194-9
  14. Oliveira J.B., Baruffi R.L., Mauri A.L., Petersen C. G., Borges M.C., Franco J.G. Jr. Endometrial ultra-sonography as a predictor of pregnancy in an in-vitro fertilization programme after ovarian stimulation and gonadotrophin-releasing hormone and gonadotrophins. Hum Reprod. 1997;12(11):2515-8
  15. Ueno J., Oehninger S., Brzyski R.G., Acosta A.A., Philput C.B., Muasher S.J. Ultrasonographic appea-rance of the endometrium in natural and stimulated in-vitro fertilization cycles and its correlation with out-come. Hum Reprod. 1991;6(7):901-4
  16. Damon V.B., Bessai K., Gregor J. Using ultrasound imaging in implantation. Zentralbl Gynakol.2001;123 (6):340-3
  17. Turnbull L.W., Lesny P., Killick S.R. Assessment of uterine receptivity prior to embryo transfer: a review of currently available imaging modalities. Hum Reprod Update. 1995;1(5):505-14
  18. Khalifa E., Brzyski R.G., Oehninger S., Acosta A.A., Muasher S.J. Sonographic appearance of the endomet-rium: the predictive value for the outcome of in-vitro fertilization in stimulated cycles. Hum Reprod. 1992;7 (5):677-80
  19. Oliveira J.B., Baruffi R.L., Mauri A.L., Petersen C. G., Campos M.S., Franco J.G. Jr. Endometrial ultraso-nography as a predictor of pregnancy in an in-vitro fer-tilization programme. Hum Reprod. 1993;8(8):1312-5
  20. Weissman A., Gotlieb L., Casper R.F. The detri-mental effect of increased endometrial thickness on implantation and pregnancy rates and outcome in an in vitro fertilization program. Fertil Steril. 1999;71(1): 147-9
  21. Zaidi J., Campbell S., Pittrof R., Tan S.L. Endomet-rial thickness, morphology, vascular penetration and velocimetry in predicting implantation in an in-vitro fertilization program. Ultrasound Obstet Gynecol. 1995;6(3):191-8
  22. Madgar I., Hourvitz A., Levron J., Seidman D.S., Shulman A., Raviv G.G., et al. Outcome of invitro fertilization and intracytoplasmic injection of epidi-dymal and testicular sperm extracted from patients with obstructive and nonobstructive azoospermia. Fertil Steril. 1998;69(6):1080-4
  23. Kruger T.F., du Toit T.C., Franken D.R., Menkveld R., Lombard C.J. Sperm morphology: assessing the agreement between the manual method (strict criteria) and the sperm morphology analyzer IVOS. Fertil Steril. 1995;63(1):134-41
  24. Rashidi B.H., Sadeghi M., Jafarabadi M., Tehrani Nejad E.S. Relationships between pregnancy rates following in vitro fertilization or intracytoplasmic sperm injection and endometrial thickness and pattern. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2005;120(2):179-84
  25. Check J.H., Nowroozi K., Choe J., Lurie D., Diette-rich C. The effect of endometrial thickness and echo pattern on in vitro fertilization outcome in donor oocyte-embryo transfer cycle. Fertil Steril. 1993;59(1): 72-5
  26. Idriss W.K., Mohiuddin M.A., Zachariah M., Samba-sivarao K. Prognostic significance of endometrial evaluation by ultrasonography in ovulation induced cycles. Saudi Med J. 2000;21(11):1059-64
  27. Dietterich C., Check J.H., Choe J.K., Nazari A., Lurie D. Increased endometrial thickness on the day of human chorionic gonadotropin injection does not adversely affect pregnancy or implantation rates following in vitro fertilization-embryo transfer. Fertil Steril. 2002;77(4):781-6
  28. Zhang X., Chen C.H., Confino E., Barnes R., Milad M., Kazer R.R. Increased endometrial thickness is associated with improved treatment outcome for selected patients undergoing in vitro fertilization-embryo transfer. Fertil Steril. 2005;83(2):336-40(yes)
  29. Nawroth F., Foth D. Endometrial thickness and preg-nancy rates. Fertil Steril. 2004;82(6):1719-20
  30. Soares S.R., Troncoso C., Bosch E., Serra V., Simon C., Remohi J., Pellicer A. Age and uterine recepti-veness: predicting the outcome of oocyte donation cycles. J Clin Endocrinol Metab. 2005;90(7):4399-404
  31. Jarvela I.Y., Sladkevicius P., Kelly S., Ojha K., Campbell S., Nargund G. Evaluation of endometrial receptivity during In-vitro fertilization using three-dimensional power Doppler ultrasound. Ultrasound Obstet Gynecol. 2005;26(7):765-9
  32. Yoeli R., Ashkenazi J., Orvieto R., Shelef M., Kaplan B., Bar-Hava I. Significance of increased endometrial thickness in assisted reproduction technology treat-ments. J Assist Reprod Genet. 2004; 21(8):285-9
  33. Kupesic S., Bekavac I., Bjelos D., Kurjak A. Assess-ment of endometrial receptivity by transvaginal color Doppler and three-dimensional power Doppler ultra-sonography in patients undergoing in vitro fertilization procedures. J Ultrasound Med. 2001;20(2):125-34
  34. Sharara F.I., Lim J., McClamrock H.D. Endometrial pattern on the day of oocyte retrieval is more predictive of implantation success than the pattern or thickness on the day of hCG administration. J Assist Reprod Genet. 1999;16(10):523-8
  35. Rinaldi L., Lisi F., Floccari A., Lisi R., Pepe G., Fishel S. Endometrial thickness as a predictor of preg-nancy after in-vitro fertilization but not after intracyto-plasmic sperm injection. Hum Reprod. 1996;11(7): 1538-41
Journal of Reproduction & Infertility
Volume 7, Issue 2
Summer 2006
Pages 117-124